Minnesota'nın küçük bir kasabası olan Alexandria'da 1959'da dünyaya gelen John Hawkes, onlarca yıl boyunca Amerikan sinema ve televizyon dünyasının en güvenilir karakterlerinden biri olmayı başarmış bir oyuncudur. Seyirci karşısına çıkışından bu yana üstlendiği her rolle kendine özgü bir iz bırakan Hawkes, büyük yıldız parıltısından çok derin bir ustalık anlayışıyla var olmayı tercih etmiştir. Kariyerinin erken dönemlerinde televizyon dünyasına adım atan Hawkes, Gizli Dosyalar'da (The X-Files) canlandırdığı Phillip Padgett rolüyle dikkat çekti. Bu yapım, onun karmaşık ve çok katmanlı karakterleri inandırıcı biçimde yansıtma yeteneğini gözler önüne serdi. Ardından 24 dizisinde Greg Penticoff karakteriyle ekrana taşınan oyuncu, izleyici kitlesini genişletmeye devam etti. CSI: Crime Scene Investigation ve Without a Trace gibi dönemin popüler suç dizilerinde de Terry Wicker karakteriyle yer alarak televizyon sektöründeki varlığını pekiştirdi. Hawkes'ın kariyerindeki önemli dönüm noktalarından biri, HBO'nun efsaneleşmiş western dizisi Deadwood oldu. Bu yapım onun dramatik derinliğini tam anlamıyla ortaya koymasına zemin hazırladı. Sinema dünyasında ise George Clooney'nin başrolde yer aldığı Perfect Storm başta olmak üzere pek çok yapımda yan rollerde görünen oyuncu, her sahnede bütünlüklü ve etkileyici bir performans ortaya koydu. Lost ve Monk gibi farklı türlerdeki yapımlarda da rol üstlenen Hawkes, esnekliği ve karaktere tamamen sinme becerisiyle sektörde saygın bir yer edindi. Altmışlı yaşlarında hâlâ aktif bir kariyer sürdüren oyuncu, Hollywood'un görünmez ama vazgeçilmez isimlerinden biri olmayı sürdürmektedir. Büyük gösteriden uzak duran bu tutumu, onu zamanla sinema eleştirmenlerinin ve gerçek sinema severlerin gözünde özellikle değerli kılmıştır.