Manhasset, New York'ta dünyaya gelen Billy Crudup, oyunculuk eğitimini North Carolina Üniversitesi'nin ardından New York Üniversitesi'nin Tisch Sanat Okulu'nda tamamladı. Kariyerine tiyatro sahnelerinde başlayan Crudup, 1995'te Tom Stoppard'ın "Arcadia" oyunuyla Broadway'e adım attı ve kısa sürede kendini kanıtladı. Yıllar sonra yine bir Stoppard yapımı olan "The Coast of Utopia"daki performansıyla En İyi Yardımcı Erkek Oyuncu dalında Tony Ödülü'nü kazandı. Sinema dünyasında ise Cameron Crowe'un kaleme aldığı ve yönettiği "Almost Famous" ile gerçek anlamda tanındı. 2000 yapımı bu kült filmde canlandırdığı karizmatik rock gitaristi Russell Hammond, hem eleştirmenlerden tam not aldı hem de Crudup'ı döneminin en dikkat çekici oyuncularından biri haline getirdi. Bu başarının ardından "Big Fish", "The Good Shepherd" ve "Mission: Impossible III" gibi birbirinden farklı türlerde yapımlarda boy gösterdi. Alan Moore'un ünlü çizgi romanından uyarlanan "Watchmen"de hayat verdiği Dr. Manhattan, onun sinema kariyerinin en akılda kalan performanslarından biri olmayı sürdürüyor. Ayrıca 2015 yapımı "Spotlight"ın Oscar'a uzanan güçlü toplu kadrosunda da yer aldı. Crudup'ın kariyerinde yeni bir kırılma noktası ise Apple TV+ platformunda yayınlanan "The Morning Show" dizisiyle geldi. 2019'dan bu yana devam eden yapımda canlandırdığı ağ yöneticisi Cory Ellison, ona farklı bir kalabalık içinde parlamak için geniş bir alan tanıdı ve bu rol, 2020 Emmy Ödülleri'nde Drama Dizilerinde En İyi Yardımcı Erkek Oyuncu ödülünü getirdi. Ana akım başrollerden çok derinlikli ve çok katmanlı karakterlere yönelen Crudup, hem tiyatro hem de televizyonun en prestijli ödüllerine sahip olmasıyla neslinin en saygın ve özgün oyuncularından biri olarak öne çıkıyor.